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Título: Macroparasites of invasive Xenopus laevis (Amphibia: Anura): characterization and assessment of possible exchanges with native Pelophylax perezi in Oeiras streams, Portugal
Autor: Rodrigues, Ricardo André Encarnação, 1990-
Orientador: Rebelo, Rui Miguel Borges Sampaio e, 1969-
Tinsley, Richard
Palavras-chave: Anfíbios
Anuros
Biodiversidade
Helmintas
Oeiras - Portugal
Teses de mestrado - 2014
Data de Defesa: 2014
Resumo: As invasões biológicas por espécies não-nativas constituem uma das principais ameaças aos ecossistemas naturais e à biodiversidade. Milhares de espécies foram extintas ou estão em risco devido a espécies introduzidas, em resultado de interações directas, competição ou transmissão de parasitas e agentes patogénicos. A maior parte das espécies consegue escapar dos seus parasitas quando são introduzidas em novos habitats, contudo alguns parasitas persistem nos seus hospedeiros e podem afectar seriamente as comunidades nativas. Várias têm sido as introduções de anfíbios por todo o mundo. A sua inconspicuidade e o facto de muitas vezes não afectarem directamente o Homem fazem com que pouca atenção lhes seja dada. Um anuro com grande difusão mundial é Xenopus laevis, sendo muitas vezes apontado como vector da quitridiomicose (doença resultante da infecção por Batrachochytrium dendrobatidis), e hospedeiro de parasitas originários do continente africano. A sua parasitofauna nativa caracteriza-se pela extraordinária riqueza, incluindo mais de 25 géneros de 7 grandes grupos de invertebrados. Já foi documentada a presença de alguns dos seus parasitas nativos em populações introduzidas, assim como de parasitas adquiridos nos novos habitats. Com a descoberta de X. laevis em duas ribeiras em Oeiras (Portugal), tornou-se importante a realização de um estudo que caracterizasse a sua parasitofauna e possíveis impactos nas espécies nativas, neste caso a rã-verde Pelophylax perezi. A amostragem decorreu durante o Verão. Foram procurados e capturados X. laevis e Pelophylax perezi com pesca eléctrica, tendo depois alguns sido aleatoriamente selecionados para dissecação (80 X. laevis e 18 P. perezi). Antes da dissecação, cada animal foi anestesiado numa solução de MS222 (0,1%) durante 15–30 minutos, seguindo a sua pesagem e medição (comprimento focinho-uróstilo - SUL). O sexo foi determinado pela observação directa das gónadas. Posteriormente, vários órgãos e tecidos foram removidos e examinados. Os macroparasitas encontrados foram medidos e identificados com recurso a bibliografia e à opinião de um especialista. Foram encontradas três espécies de helmintes (Protopolystoma xenopodis, Opisthodiscus cf. nigrivasis e uma espécie não identificada) em Xenopus laevis, e cinco em Pelophylax perezi (Opisthodiscus cf. nigrivasis, Sonsinotrema tacapense, Rhabdias bufonis e 2 espécies não identificadas). Protopolystoma xenopodis, a única espécie de parasita característica de X. laevis presente na população invasora, foi encontrada com uma prevalência de 55% e uma intensidade média de 2,59 parasitas adultos por hospedeiro. Valores tão elevados poderão ter resultado de um confinamento de uma grande quantidade de X. laevis em corpos de água com caudal reduzido, facilitando altos níveis de invasão por P. xenopodis durante as épocas mais quentes e secas do ano. Houve uma relação negativa entre as dimensões de P. xenopodis e o decorrer dos meses de amostragem (r=-0,44, P<0,05), surgindo indivíduos mais pequenos em Agosto do que em Julho, o que indicia o aparecimento de parasitas jovens, recém-migrados dos rins de X. laevis à medida que o Verão avança. O sexo do hospedeiro não parece ser um factor determinante na ‘primeira abordagem’ deste parasita, tendo machos e fêmeas apresentado semelhantes taxas de infecção (χ2=2,423, df=3, P=0,489), bem como semelhantes cargas parasitárias quando infectados (t42=-0,609, P>0,05). Da mesma forma, o SUL de X. laevis parece não ter nenhuma relação com o número destes parasitas (machos: r=0,07, P>0,05; fêmeas: r=0,04, P>0,05). Contudo, existiram diferenças nas dimensões de P. xenopodis entre machos e fêmeas (t92=2,271, P<0,05), tendo-se verificado as maiores diferenças em Agosto (t57=2,227, P<0,05). Verificou-se uma redução nas dimensões de P. xenopodis à medida que o SUL dos machos de X. laevis aumentava (r=-0,284, P<0,05). Por outro lado, a dimensão destes helmintes aumentou proporcionalmente ao SUL das fêmeas de X. laevis (r=0,336, P<0,05), indicando uma maior probabilidade de novas infecções em fêmeas X. laevis mais novas e relações parasita-hospedeiro mais estáveis e duradouras em X. laevis mais velhas. Foi também encontrado uma espécie de paranfistomatídeo, Opisthodiscus cf. nigrivasis em X. laevis, com uma prevalência de 33% e uma intensidade média de 2,23 parasitas por hospedeiro. Não existiu variação no número (t24=0,582, P>0,05) nem nas dimensões (t49=1,177, P>0,05) de O. cf. nigrivasis ao longo dos meses, apontando para uma não sincronização entre os ciclos de vida de parasita e anfíbio. Assim como em P. xenopodis, machos e fêmeas não apresentaram diferenças ao nível da taxa de infecção por O. cf. nigrivasis (χ2=4,413, df=2, P=0,111) nem do número de parasitas por indivíduo infectado (t24=-0,059: P>0,05). O sexo do hospedeiro também não pareceu influenciar as dimensões destes parasitas (t50=-0,415, P>0,05). O tamanho das rãs não desempenhou um factor determinante no número de O. cf. nigrivasis que parasitam X. laevis (machos: r=-0,004, P>0,05; fêmeas: r=0,05, P>0,05); contudo foi observada uma correlação positiva entre o SUL das fêmeas de X. laevis e o comprimento de O. cf. nigrivasis (r=0,417, P<0,05). Nos machos não existiu qualquer relação (r=-0,051, P>0,05), sugerindo que estes parasitas encontrem condições de vida mais favoráveis e/ou uma mais fácil adaptação em fêmeas mais velhas, e por isso maiores. Considerando todos os helmintes, 69% dos Xenopus laevis amostrados estavam infectados com pelo menos 1 indivíduo, com uma intensidade média de 3,25 parasitas por hospedeiro, num total de 179 parasitas. Não existiu diferenças entre o número de parasitas encontrados ao longo dos meses de amostragem (t50=-0,855: P>0,05); contudo em Agosto houve níveis de infecção ligeiramente superiores, possivelmente devido ao aumento de parasitas recém-migrados de, pelo menos, uma das espécies. Também as taxas de infecção (χ2=2,258, df=3, P=0,521) e o número de parasitas não variaram com o sexo (t53=-0,130: P>0,05) e o SUL dos hospedeiros (machos: r=0,17, P>0,05; fêmeas: r=0,06, P>0,05). Em Pelophylax perezi, todos os 18 indivíduos estavam infectados (prevalência de 100%), com uma média de 25 parasitas por hospedeiro, num total de 452 parasitas. O sexo do hospedeiro pareceu não exercer qualquer influência na biologia dos parasitas, sendo que as taxas de infecção foram semelhantes (χ2=1,862, df=3, P=0,602), bem como o número total de parasitas entre machos e fêmeas (t15=0,568: P>0,05). A espécie nativa, Pelophylax perezi, é naturalmente mais parasitada (maior número de parasitas de um maior número de espécies) que Xenopus laevis, seja pelo longo período de coexistência nestas ribeiras, seja pela ausência em Portugal de várias espécies de parasitas típicas de X. laevis. A única espécie de parasita exótica que se conseguiu estabelecer em Portugal, juntamente com X. laevis, foi P. xenopodis, e a sua estrita especificidade parasita-hospedeiro minimiza a possibilidade de infecção da rã nativa. Assim, não se verificou indícios de transmissão de espécies de parasitas originárias de África para a única espécie de anfíbio cujo habitat se sobrepõe com a área de distribuição de X. laevis em Portugal. Contudo, ocorreu um padrão inverso de infecção, tendo existido a transmissão de parasitas de P. perezi para X. laevis. As outras 2 espécies encontradas em X. laevis terão sido adquiridas posteriormente à introdução no novo habitat. Comuns em P. perezi, Opisthodiscus cf. nigrivasis ocorreram em 50% das rãs-verdes amostradas, e na sua maioria bem desenvolvidos. O mesmo não aconteceu em X. laevis, em que estes helmintes estiveram presentes mas em número reduzido e em estádios menos desenvolvidos. No rectum de alguns indivíduos foram encontradas o que aparentou ser metacercárias enquistadas, sugerindo que X. laevis pode estar a ser parasitado através da ingestão de estádios larvares deste parasitas ou de um hospedeiro intermédio portador destes. Mesmo sem os níveis de sucesso com que parasita P. perezi, O. cf. nigrivasis parece estar a usar X. laevis como vector ou hospedeiro. Dado que esta espécie invasora é bastante abundante em certas zonas das ribeiras, suplantando largamente os números de P. perezi, a população de O. cf. nigrivasis pode actualmente depender mais de X. laevis que de P. perezi. Xenopus laevis é um forte competidor e um predador voraz. Para além dos impactos já conhecidos, temia-se que pudesse ser portadora de parasitas originários de África, capazes de pôr em causa a actividade e/ou a sobrevivência das espécies nativas, perturbando ainda mais o equilíbrio do ecossistema. Contudo, isto não foi verificado, tendo sido esta espécie invasora a ser infectada por parasitas autóctones. Ainda assim, a carga parasitária que apresenta não é tão elevada nem variada como a de espécies com que co-habita, ou tão alta como nos habitats onde é nativa, o que pode tornar esta espécie mais apta a dominar os ambientes onde foi recentemente introduzida.
Biological invasions by non-native species constitute one of the leading threats to natural ecosystems and biodiversity. Most of the animals can escape from its parasites when they are introduced into new habitats, however some persist in their hosts and may seriously affect the native communities. Xenopus laevis, an anuran with large world diffusion, is often a carrier of parasites originating from the African continent. With the recent discovery of X. laevis in two streams in Oeiras (Portugal), it became important to characterize its parasite fauna and its possible impacts on native species. In this study, we searched for macroparasites in 80 X. laevis and 18 native P. perezi living in the same stream sections. We found 3 species of helminths in X. laevis: Protopolystoma xenopodis, Opisthodiscus cf. nigrivasis and one unidentified species. Protopolystoma xenopodis had a prevalence of 55%, with an average of 2,59 parasites per infected host. Opisthodiscus cf. nigrivasis had a prevalence of 33% and a mean intensity of 2,23 parasites per host. P. perezi was found to be parasitized by 5 helminths: Opisthodiscus cf. nigrivasis, Sonsinotrema tacapense, Rhabdias bufonis and two unidentified species. O. cf. nigrivasis was the only species shared between the two hosts, and had a higher prevalence (50%) and a higher mean intensity (4,67 parasites per host) in P. perezi. Considering all the helminths, 69% of the sampled X. laevis were infected with at least one species, with a mean intensity of 3,25 parasites per host. On the other hand, all the 18 individuals of P. perezi were infected with an average of 25 parasites per host. In Portugal, X. laevis was the species that was found to be infected by autochthonous parasites, probably proceeding from P. perezi. Still, the parasite burden was not as high as in the species they co-exist with, or as high as in the habitats where it is native, which could enable this species to dominate the streams where it was recently introduced.
Descrição: Tese de mestrado. Biologia (Biologia da Conservação). Universidade de Lisboa, Faculdade de Ciências, 2014
URI: http://hdl.handle.net/10451/16016
Designação: Mestrado em Biologia (Biologia da Conservação)
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