Legacy effects of Acacia species on amphibian pond communities

Abstract

As invasões biológicas constituem uma das principais ameaças à biodiversidade a nível global, provocando impactes significativos a nível ecológico, económico e social. Os impactes de várias espécies de árvores invasoras, por exemplo Acacia spp., podem persistir no ecossistema mesmo após a sua remoção, através de mecanismos que possibilitam que estes legados permaneçam no solo. Podemos encontrar alguns destes mecanismos nas acácias, pertencentes à família das leguminosas, que têm a capacidade de fixar azoto no solo, o que lhes confere uma vantagem na colonização de solos pobres, e que produzem grandes quantidades de sementes que se acumulam no solo e mantêm viáveis durante vários anos; isto permite que os legados das suas invasões persistam a longo prazo. Têm ocorrido em todo o mundo ações de controlo e erradicação de espécies invasoras, sendo que também estas ações podem causar impactes. Neste sentido, após o corte, a lixiviação do azoto fixado em torno das raízes das acácias pode impactar negativamente as águas superficiais e as suas comunidades. Por outro lado, a abertura de clareiras resultante da remoção das acácias permite que uma maior quantidade de luz atinja o solo e os corpos de água, aumentando, de forma generalizada, a produtividade dos mesmos. Com o avançar da sucessão ecológica, o aumento da cobertura arbórea levará ao ensombramento dos corpos de água e, consequentemente, a uma diminuição dessa produtividade. No entanto, a alteração das espécies arbóreas existentes provocará também uma alteração da qualidade da manta morta, o que poderá resultar em comunidades diferentes no pré e no pós-intervenção. O presente estudo tem como objetivo avaliar o impacte das ações de gestão florestal na comunidade de anfíbios da Serra de Sintra, nomeadamente em propriedades geridas pela Parques de Sintra – Monte da Lua, S. A.. Para tal, foi selecionado um conjunto de corpos de água distribuídos por locais com as seguintes características: áreas ainda invadidas com acácias, áreas com diferentes idades após remoção de acácias e áreas já com flora nativa mais desenvolvida. Nestes locais investigou-se se ocorreram alterações nas concentrações de compostos azotados nos corpos de água; se as ações de remoção de acácias incrementaram a produtividade do corpo de água; se a condição corporal das larvas de anfíbios melhorou em áreas abertas comparativamente a áreas florestadas, identificando também os fatores que mais influenciam a condição corporal. Os resultados mostraram que após a ação de remoção de acácias houve um aumento acentuado na concentração de compostos azotados nos corpos de água, com tendência a diminuir ao longo do tempo. A produtividade dos corpos de água, em geral, aumentou após as intervenções; um aumento comprovado pela maior abundância de zooplâncton e de pequenos macroinvertebrados. No entanto, com o desenvolvimento da flora arbórea nativa, esta produtividade tende a diminuir. A comunidade de anfíbios apresentou maior riqueza específica após a remoção de Acacia spp., com uma ligeira diminuição à medida que a floresta nativa se desenvolve. Focando especificamente na espécie mais comum, a salamandra-de-pintas-amarelas (Salamandra salamandra), foi possível verificar alterações na condição corporal da suas formas larvares após as intervenções, sendo que 1) o tipo de corpo de água e a sua largura e 2) a profundidade máxima e cobertura herbácea em redor do corpo de água são as variáveis que melhor explicam essa variação relativamente à robustez da larva e proporção da musculatura da cauda, respetivamente. No geral, com a exceção de um charco, não foram atingidas concentrações de compostos azotados potencialmente perigosas para a comunidade de anfíbios após a remoção das árvores invasoras. O aumento da produtividade dos corpos de água após as intervenções pode ser consequência do aumento de luz solar que chega ao solo e à água, ou, por outro lado, ser consequência indireta do aumento de compostos azotados, ou até de uma interação entre estes. O aumento da robustez das larvas de salamandra em corpos de água artificiais quando comparado com corpos de água naturais e com o aumento da largura do corpo de água poderá estar relacionado com o hidroperíodo do mesmo, uma vez que em charcos temporários será mais importante a aceleração da metamorfose. A diminuição da proporção da musculatura da cauda em charcos mais profundos poderá ser uma estratégia de sobrevivência à predação, pois membranas maiores aumentam as probabilidades de sobrevivência a um ataque. Já a relação entre a cobertura herbácea e a proporção da musculatura da cauda não é linear, diminuindo até aos 40% de cobertura, o que pode ser resultado de condições ambientais favoráveis até para larvas menos musculadas, ou ser uma resposta à predação. A partir dos 40% de cobertura herbácea, e até aos 80%, essa proporção tende a aumentar, o que pode ser resultado de uma diminuição na produtividade do corpo de água como consequência do aumento da sombra, favorecendo larvas mais musculadas, com maior velocidade natatória, capazes de evitar o canibalismo, caçar mais presas ou até de canibalizar larvas mais pequenas. A remoção de Acacia spp. e o restauro ecológico dos locais previamente invadidos são importantes para a conservação das comunidades de anfíbios (como os mais raros rã-de-focinho-pontiagudo (Discoglossus galganoi) ou salamandra-de-costelas-salientes (Pleurodeles waltl)). De futuro, a manutenção de clareiras em redor de alguns destes corpos de água contribuirá para uma maior diversidade das comunidades dos charcos e para o aumento das populações de espécies de anfíbios ameaçadas nas propriedades da PSML e na serra de Sintra. Estas intervenções poderão mesmo beneficiar espécies de anuros como a rela-mediterrânica (Hyla meridionalis) e o raro, e talvez localmente extinto, sapo-parteiro-comum (Alytes obstetricans). Um projeto de monitorização, no seguimento do que já vem a ser feito pela PSML com o lagarto-de-água (Lacerta schreiberi), será importante para avaliar a expansão destas duas espécies nas zonas sem acácia. Para além da comunidade de anfíbios, também a comunidade de répteis, incluindo L. schreiberi, poderá beneficiar da manutenção de algumas destas clareiras.

Biological invasions are amongst the main threats to biodiversity. Alien invasive tree species, such as Acacia spp. often cause impacts on the invaded ecosystem that persist after their removal. Acacia spp. are able to fix nitrogen and are prolific producers of seeds that remain viable in the soil for several years; these mechanisms guarantee the persistence of their legacies in the long term. The removal of Acacia spp. may lead to a release of nitrogenous compounds, present in their roots, to ground and surface waters, affecting pond and stream communities. On the other hand, the removal of trees results in clearings, which allows more light to reach the forest ground and water bodies, increasing their productivity. These conditions will change over time as succession takes place and, eventually, the shade over the water bodies will again decrease their productivity. However, if the eradication is successful the leaf litter and root systems of the new trees will be different, and therefore the soil and pond communities before and after the interventions may differ. The main goal of this study is to assess the influence of forest management actions (removal of Acacia spp.) on the amphibian community of the Serra de Sintra areas managed by Parques de Sintra – Monte da Lua, S. A.. We selected ponds located in plots still occupied by invasive Acacia spp., in plots of different ages after Acacia spp. removal, and in plots with native flora, and investigated: if there are differences in the nitrogenous compounds concentrations among ponds; if plot clearing promotes an increase in pond productivity; if amphibian larvae improve their body condition in cleared areas when compared with the forested plots. The results showed that after the removal of Acacia spp. there is a notorious increase in the nitrogenous compounds concentration, and then it tends to decrease over time. The increase in zooplankton and small macroinvertebrates abundance indicated that the water bodies productivity increased after the interventions. However, with the development of native trees, this productivity tended to decrease. We found that the amphibian community presented a higher species richness after the removal of the invasive trees, decreasing afterwards as the native forest develops. The body conditions of the larvae of the most common amphibian, Salamandra salamandra, change after the interventions. The type of water body and its width were the factors that better explained the variation of the ratio between maximum abdominal width and snout-vent length (A/SVL) and the maximum pond depth and bank cover by short vegetation were the factors that better explained the variation of the ratio between middle tail muscle depth and middle tail fin depth (M/F). In general, the nitrogenous compounds concentration did not rise to potentially harmful levels for the amphibian community, except for one of the sampled ponds. The increase in water bodies productivity after the interventions may be a result of the increase of sunlight reaching the water bodies, an indirect result of the increase of nitrogenous compounds concentration, or it may result from the interaction between both factors. The increase of larval salamanders A/SVL ratio in artificial pools when compared to natural ponds and with the increase of the water body’s width may be related to hydroperiod, since in natural ponds with shorter hydroperiods larvae need to invest earlier in metamorphosis. The decrease of M/F ratio in deeper ponds may be a strategy to predation. This ratio decreases in response to a low bank cover by short vegetation, which may be due to favourable environmental conditions to less muscled larvae or as a response to predation. As vegetation cover increases, this ratio also increases, which may be a result of the decrease in productivity by increased shading; in this less productive environment, muscled larvae, which can swim faster, better avoid cannibalism, catch more preys or cannibalise their conspecifics, are more likely to survive. The removal of alien invasive plants and restoration of the invaded sites are extremely important to preserve native amphibians. Maintaining forest clearings around at least some of the ponds will contribute to a higher diversity of pond communities and to increase the populations of threatened amphibians.